Действие разворачивается в 1986 году. Семья Смерлов, проживающая в Пенсильвании, покупает на конфирмацию своей дочери старинное зеркало — тот самый артефакт, который 22 года назад привлёк в их дом Эда и Лоррейн Уорренов и чуть не принёс гибель их новорождённой дочери Джуди. Выросшая Джуди, унаследовавшая от родителей дар слышать и видеть потустороннее, пытается жить нормальной жизнью, но...
После событий предыдущих фильмов журналист Эдди Брок и его неразлучный, но крайне непредсказуемый симбиот Веном наконец-то нашли способ сосуществовать, превратившись из врагов в странную, но эффективную команду. Их мирный, пусть и хаотичный, образ жизни резко рушится, когда на Эдди начинают охоту военные структуры, видящие в нём ключ к изучению и контролю инопланетной технологии.